La collezione è ospitata nel settecentesco Palazzo Venier dei Leoni, acquistato nel 1949 dall'americana Peggy Guggenheim, ed è collegata alla fondazione Solomon R. Guggenheim di New York. Fu la stessa Peggy a collocare nel palazzo la sua raccolta d'arte moderna che comprende dipinti e sculture delle maggiori correnti e avanguardie artistiche del XX secolo. Tra gli artisti presenti: Pablo Picasso, René Magritte, Giorgio de Chirico, Gino Severini, Marcel Duchamp, Georges Braque, Fernand Léger, PietMondrian (Il mare, 1915-1916), Paul Klee (Giardino magico, 1924), Max Ernst (Vestizione della sposa, 1940), Joan Miró (Interno olandese, 1928), Constantin Brancusi, Giacomo Balla (Automobile: rumore + velocità, 1913 ca.), Henry Moore, Salvador Dalí, Marc Chagall, Yves Tanguy, Paul Delvaux, Victor Brauner, Jackson Pollock, Francis Bacon, Graham Sutherland, Jean Dubuffet. Il museo organizza mostre temporanee di arte moderna e contemporanea